PNAS | 西南大學王進軍/蔣紅波揭示桔小實蠅為何偏愛未成熟芒果的背后機制

在昆蟲世界中，雌蟲為后代選擇“出生地”是一項關乎種群存續的關鍵決策。植食性昆蟲通常偏好營養豐富、質地柔軟的成熟果實產卵，以保證幼蟲獲得最佳生長條件。然而，一種名為桔小實蠅（Bactrocera dorsalis）的重大農業害蟲卻表現出反常行為——它們更傾向于在未成熟芒果中產卵，盡管這些果實營養價值較低。這一違背直覺的選擇背后隱藏著怎樣的感官機制？長期以來，科學家認為嗅覺在該過程中起主導作用，但桔小實蠅獨特的產卵行為——反復將產卵器刺入果肉“探測”——暗示著味覺系統可能扮演著更為關鍵的角色。

近日，西南大學植物保護學院王進軍教授和蔣紅波教授團隊在《美國國家科學院院刊》（PNAS）上發表了題為《Gustatory sensing by ovipositor drives maternal avoidance of hesperidin to benefit the offspring in a major agricultural fly pest》的研究論文。該研究首次揭示了桔小實蠅雌蟲通過產卵器上的味覺受體感知芒果中的黃酮類化合物橙皮苷，從而避免在成熟度過高的果實中產卵，以確保后代生存適應性的分子機制。

研究人員首先通過行為學實驗發現，桔小實蠅雌蟲對商業成熟度的芒果表現出強烈產卵偏好，而對生理成熟度的芒果則明顯回避。這種偏好與果實硬度無關，因為硬度相近的兩種果實卻引發了完全不同的產卵選擇。通過去除觸角以及構建嗅覺受體突變體，研究證實這種偏好并非由嗅覺主導，而是味覺感知在起作用。即使在果實表面已存在卵粒的情況下，雌蟲仍然堅持選擇商業成熟度芒果，表明這是一種主動選擇而非被動回避。

為尋找調控該行為的化學信號，研究團隊對兩種成熟度芒果的果肉進行了非靶向代謝組學分析。結果顯示，生理成熟度芒果中有501種代謝物顯著上調，422種顯著下調。其中，橙皮苷在生理成熟度芒果中的含量是商業成熟度的45倍以上。在人工介質產卵實驗中，低濃度橙皮苷（1-10 μM）吸引產卵，而高濃度（100-1000 μM）則產生強烈驅避效應，呈現出典型的濃度依賴性雙向調節特征。

掃描電鏡觀察發現，桔小實蠅產卵器尖端分布著多種形態的味覺感器，其中SCo-II型感器具有典型的孔道結構，提示其味覺感知功能。單感器記錄電生理實驗證實，SCo-II感器對橙皮苷刺激產生強烈的動作電位發放，而對其他候選代謝物反應微弱，表明該感器是專門感知橙皮苷的味覺單元。

通過熒光定量PCR篩選，研究人員鎖定四個在產卵器中高表達的味覺受體基因。其中，BdorGr28b在產卵器中的表達量顯著高于其他外周組織。將BdorGr28b在HEK293T細胞中進行異源表達后，橙皮苷刺激可誘導細胞內鈣離子濃度呈劑量依賴性升高，半數有效濃度約為10 μM，證實BdorGr28b是橙皮苷的功能性受體。

為進一步驗證BdorGr28b的在體功能，研究團隊利用CRISPR/Cas9技術構建了該基因的敲除品系。電生理記錄顯示，突變體產卵器SCo-II感器對10 μM橙皮苷的神經沖動頻率從野生型的約65次/秒驟降至約6次/秒。行為學實驗中，突變體對1 μM和10 μM橙皮苷的產卵偏好指數分別從野生型的-0.26和-0.53變為接近0，完全喪失了對橙皮苷的感知能力。免疫組化染色進一步證實，BdorGr28b蛋白特異性地定位于產卵器尖端的SCo-II感器中。

最后，研究人員通過高效液相色譜測定了不同成熟度芒果中的橙皮苷含量：商業成熟度芒果中約為3 μM，而生理成熟度芒果中高達58 μM。將幼蟲暴露于這兩種濃度下發現，3 μM橙皮苷對幼蟲發育無明顯影響，但58 μM處理組的幼蟲體長從12.3 mm降至8.8 mm，體重從14.2 mg降至10.5 mg；蛹的體長從7.5 mm降至6.2 mm，體重從12.5 mg降至10.8 mg，成蟲羽化率也從90%以上降至70%左右，證明高濃度橙皮苷對桔小實蠅后代具有直接的生長發育抑制作用。

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