織田氏的先祖據說出自藤原北家，不過后世子孫已然難復祖上榮光，到了鐮倉幕府時期，織田氏的先祖輾轉漂泊來到了越前國，并淪落為了一個普通的“神官”，在越前國織田莊一個叫作劍神社的地方承擔祭祀的工作。

到了室町幕府時期，織田氏的先祖里出了一個叫做藤原信昌的人，藤原信昌沒有繼承祖業繼續當“神官”，而是成為了一名武士。當時的越前國屬于斯波氏的封國，所以藤原信昌也就理所當然地奉職于斯波氏，并成為斯波氏的一個屬官。藤原信昌這個人一輩子并沒有做出什么大的成績，而他之所以能被后世記住，在很大程度上是因為他有一個很厲害的孫子，他的這個孫子叫“織田常松”。織田常松非常有能力，因此也頗受斯波氏倚重，所以后來當尾張國也歸于斯波氏后，織田常松就被斯波氏委任為尾張國的守護代，這也是織田家擔任尾張國守護代之始。

此外，也有說織田氏是桓武平氏后裔或是忌部氏后裔的說法。總之，關于織田氏的起源，歷來說法不一，可謂是眾說紛紜。不過，不管織田氏究竟源自哪里，有一點卻是非常確定的，那就是織田氏的發跡始于織田常松。

織田常松當時的主君是斯波義教，斯波義教除了是幕府管領之外，同時還身兼越前國、尾張國和遠江國的守護之職。管領是幕府將軍之下的第一要職，自然需要常駐京都，因此無暇分身的斯波義教就只能委派自己的家臣來代替自己管理封國內的大小事務，被選中代行管理之職的這個家臣于是便成為了 “守護代”。不過此前代替斯波氏管理尾張國的 “守護代”的人并不是織田常松，而是甲斐氏，但在1402年（應永9年）這一年，斯波義教將尾張國原本的守護代“甲斐將教”替換為了織田常松。

但是，作為斯波義教重要助手的織田常松因為要輔佐自己的這個主君，所以大部分時間也都需要呆在京都，難得有時間回尾張，于是他又推薦自己的弟弟織田常竹擔任“又守護代”，代替自己管理尾張國的一應事務。自此以后，織田氏也便世襲了尾張“守護代”這一職務。

接下來，我們來說一說尾張國這個地方。日本舊時的“國”，相當于中國唐代的“州”，室町幕府時期的日本一共有“五畿七道”共68國，國下又設郡。位于東海道的尾張國一共有8個郡，被一條天然河流分割為上四郡（丹羽郡?葉栗郡?中島郡?春日井郡）與下四郡（愛知郡?知多郡?海東郡?海西郡）。后來在“應仁之亂”中，尾張國守護斯波家發生內訌而分裂。與此同時，世襲尾張國守護代的織田一族也隨著斯波家的分裂而分裂，其中，織田常竹系出身的織田敏定跟隨斯波義敏隸屬于東軍，而出身于織田宗家（織田常松系）的織田敏廣則跟隨尾斯波義廉加入了西軍，兩方遂成對立之勢。后來在幕府的介入下，織田常松和織田常竹這兩人的后人便將尾張國一分為二，分別世襲了上四郡守護代和下四郡守護代的職位。因為尾張上四郡的織田家源自織田常松，而織田常松曾被授予“伊勢守”的頭銜，所以又稱為“織田伊勢守家”，以巖倉城為主城，也稱巖倉織田氏。尾張下四郡的織田家源自織田常竹，這一系曾被授予“大和守”的頭銜，所以又被稱為“織田大和守家”，以清州為主城，也稱清州織田氏。

這里的“伊勢守”和“大和守”都不是實職，而僅僅只是一個名頭，壓根管不到“伊勢”和“大和”這兩個令制國去，都是武士立功（或花錢）后，朝廷授予的一個空頭“頭銜”，甚至擁有同一頭銜的武士還不止一人，日本人的這一做法倒是多少有點類似于我們古代的“遙領”或“虛封”。

織田信長這一支就出身于“織田大和守家”。

“織田大和守家”家內有三個家老，被稱為“三奉行”，分別為“織田彈正忠”、“織田因幡守”與“織田藤左衛門”。而織田信長，正是出身于其中實力最強的“織田彈正忠家”（織田信長的曾祖父織田良信曾被授予“弾正忠”的官職）。“彈正忠”是日本朝廷的官名，屬于彈正臺（唐名：御史臺）下四級職官體系（尹、弼、忠、疏）中的第三級。彈正尹相當于是御史大夫，彈正弼相當于是御史中丞，彈正忠大致相當于侍御史，彈正疏呢大致相當于御史主簿這一檔次。

由此可知，織田信長這一支屬于尾張織田氏的分家（織田常竹分支）“大和守家”的庶流，相當于是尾張織田家分家的分家，在家格上并不算高。不過信長有個好爺爺，也有個好爹。在信長的爺爺織田信定那時候，“織田彈正忠”這一分家的勢力便擴張到了中島郡和海西郡，并將尾張國的商業要地津島港收入了囊中，這為“織田彈正忠”家的崛起奠定了經濟基礎。正是得益于這一港口，“彈正忠家”才一躍成為尾張國一大富庶的家族。后來，信定又在勝幡城筑城，將勝幡城作為自己這一支的居所，后來他這一支也被稱為是“勝幡織田氏”。

到了信長他爹織田信秀手上，又奪取了熱田這一交通要沖，使之成為支撐織田家發展的第二個經濟基礎。

正是因為織田信長曾祖父良信、祖父信定和父親信秀累計3代人的不斷努力，到信長時，“織田彈正忠家”才無論在經濟實力還是軍事實力上都凌駕于主家清州織田家之上，甚至成為整個尾張國實際上的話事人。